Johannes Vermeer leefde van 1632 tot 1675. Zijn vader, Reynier van der Meer, ook wel Reynier Vos geheten, was oorspronkelijk zijdewever en kunsthandelaar. Later combineerde hij deze banen met het beroep van herbergier. Hij was getrouwd met Dingenum Baltens, die uit Antwerpen kwam.
In 1641 kocht hij het huis 'Mechelen' aan de Markt. Dit huis was van origine een herberg. Hij had goede connecties met getalenteerde schilders als Cornelis Saftleven en Egbert van der Poel. Na zijn dood in 1652 erfde Johannes Vermeer zijn vaders handel.
Bij wie Johannes Vermeer in de leer ging, is niet bekend. Algemeen wordt aangenomen dat hij in Delft studeerde. Als mogelijke leermeesters komen de volgende personen naar boven:
Leonaert Bramer (1596 – 1674), een goede bekende van zijn vader en Christiaen van Couwenbergh. Daarnaast kan hij zijn beïnvloed door Carel Fabritius, die overleed op 12 oktober 1654 door de gevolgen van de ontploffing van het kruithuis in Delft.
Johannes Vermeer trouwde in april of mei 1653 met Catharina Bolnes, dochter van Maria Thins, die afkomstig was uit Gouda. Vermeer was protestants opgevoed, maar ging door zijn huwelijk over tot het katholieke geloof, het geloof van zijn schoonfamilie. Hij kon alleen maar trouwen met Catharina als hij katholiek werd. Dat was een eis van zijn schoonmoeder.
Zijn schoonmoeder heeft een grote invloed gehad op hun leven, gelet op het vernoemen van hun eerste dochter naar haar, Maria, en het vernoemen van hun eerste zoon, Ignatius, naar de patroonheilige van de jezuïtenorde. Zijn schoonmoeder was een jezuït. Johannes en Catharina kregen veertien kinderen, waarvan er drie overleden tijdens het leven van Vermeer.
Op 29 december 1653 werd Johannes Vermeer lid van het St. Lucas Gilde; dit was een vereniging voor schilders en glazeniers. St. Lucas was de beschermheilige van de schilders. Vermeer werd in 1662 gekozen tot hoofd van het gilde, evenals in 1663, 1670 en 1671.
Door de economisch slechte tijden moest Johannes Vermeer zijn huis verlaten in 1672. Het gezin trok in bij zijn schoonmoeder. Hij overleed in december 1675.
Bij zijn dood liet hij weinig geld na en grote schulden. Om de schulden af te lossen, moest Catharina enkele werken verkopen.
Vermoedelijk maakte Vermeer zo’n veertig tot vijftig schilderijen, waarvan er 34 bewaard zijn gebleven. Dit betekent dat hij twee á drie doeken per jaar schilderde, wat niet zo veel was.
Men denkt dat hij voornamelijk in opdracht werkte. De Delftse verzamelaar Pieter Claesz. van Ruijven was waarschijnlijk één van zijn belangrijkste opdrachtgevers. In 1695 liet zijn schoonzoon Jacob Dissius maar liefst 21 Vermeers na.
Vermeers werk was buiten Delft niet zo bekend tijdens zijn leven. Na zijn dood bleef zijn werk lang ondergewaardeerd. Dit veranderde in 1866, toen de Franse criticus W. Bürger (pseudoniem van Étienne-Joseph Théophile Thoré, 1807 – 1869) een monografie aan hem weidde. Bürger presenteerde Vermeer als een onbekend en miskend genie en doopte hem 'de Sfinx van Delft'.
Onder zijn invloed ontstond er in de 19e eeuw een ware jacht op het werk van Vermeer, dat zich tot die tijd vrijwel geheel in Nederland had bevonden. Veel van zijn werk is toen naar het buitenland verdwenen.